Record Details

Postresuscitative Changes of Brain-Derived Neurotrophic Factor (BDNF) Protein Expression: Association With Neuronal Death

General Reanimatology

View Archive Info
 
 
Field Value
 
Title Postresuscitative Changes of Brain-Derived Neurotrophic Factor (BDNF) Protein Expression: Association With Neuronal Death
Постреанимационные изменения экспрессии мозгового нейротрофического фактора (BDNF): взаимосвязь с процессом гибели нейронов
 
Creator M. Avrushchenko Sh.; V. A. Negovsky Research Institute of General Reanimatology, Federal Research and Clinical Center of Intensive Care Medicine and Rehabilitology
I. Ostrova V.; V. A. Negovsky Research Institute of General Reanimatology, Federal Research and Clinical Center of Intensive Care Medicine and Rehabilitology
М. Аврущенко Ш.; НИИ общей реаниматологии им. В. А. Неговского, ФНКЦ реаниматологии и реабилитологии
И. Острова В.; НИИ общей реаниматологии им. В. А. Неговского, ФНКЦ реаниматологии и реабилитологии
 
Subject brain derived neurotrophic factor (BDNF); postresuscitative period; neuronal death; pyramidal cells of the hippocampus; Purkinje cells of the cerebellum; immunohistochemistry; mean optical density; morphometric analysis
мозговой нейротрофический фактор (BDNF);постреанимационный период; гибель нейронов; пирамидные клетки гиппокампа; клетки Пуркинье мозжечка; иммуногистохимия; оптическая плотность; морфометрический анализ
 
Description Aim of the study: to evaluate expression level of BDNF and its association with the postresuscitative neuronal death in highly hypoxia-sensitive brain regions.Materials and methods. Cardiac arrest in adult albino male rats was evoked by intrathoracic clamping of supracardiac bundle of vessels for 10 min. Pyramidal neurons of the hippocampus and Purkinje cells of the cerebellum were analyzed at various time points after resuscitation (days 1, 4, 7, 14). Shame-operated rats served as controls. The expression of BDNF protein was immunohistochemically determined. The BDNF expression level was determined by evalution on the base of the average optical density. The number of neurons with different BDNF expression levels and the total number of neurons per 1 mm of the layer length were computed. Image analysis systems (Intel personal computer, Olympus BX-41 microscope, ImageScopeM, ImageJ 1,48v and MS Excel 2007 software packages) were used in the study. Data statistical processing was performed with the aid of Statistica 7.0 program and Kolmogorov-Smirnov λ-test, Mann-Whitney U-test and Student's t-test.Results. The dynamics of postresuscitative shifts of BDNF immunoreactivity in neuronal populations of hippocampal pyramidal cells and cerebellar Purkinje cells was established. It was shown that the level of BDNF expression within the two neuronal populations decreased, that was accompanied by neuronal death. In the Purkinje cell population the neuronal death occurred by the 4th day after resuscitation, while in the hippocampus, it occurs only by the 7th day. Notably, only BDNF-negative neurons or neurons with low level of BDNF expression died in both neuronal populations.Conclusion. The results of the study indicate the existence of an interrelation between the shifts in BDNF expression and the postresuscitative neuronal death. It was shown that only the cells with none or poor BDNF expression underwent death in highly hypoxia-sensitive neuronal populations. The results suggest that the level of BDNF expression is one of factors that have a significant effect on neuronal resistance to ischemia-reperfusion. A possibility of induction of the endogenous BDNF expression in order to prevent neuronal death is discussed. 
Цель: выявить взаимосвязь между уровнем экспрессии BDNF и развитием постреанимационной гибели нейронов в высокочувствительных к гипоксии отделах мозга.Материалы и методы. На разных сроках постреанимационного периода (1-, 4-, 7-, 14-е сутки) исследовали состояние высокочувствительных к гипоксии нейрональных популяций (пирамидные нейроны гиппокампа и клетки Пуркинье мозжечка) у белых половозрелых крыс-самцов, перенесших 10-минутную остановку системного кровообращения (пережатие сосудистого пучка сердца). Контролем служили ложнооперированные животные. Проводили иммуногистохимическое выявление BDNF-иммунореактивных нейронов с последующим определением оптической плотности, числа клеток с разным уровнем экспрессии BDNF и общего числа нейронов на 1 мм длины их слоя. Использовали системы анализа изображений (компьютер Intel, микроскоп Olympus BX-41, программы ImadgeScopeM, ImageJ 1,48v, Excel 2007). Статистическую обработку данных проводили в программе Statistica 7.0. с использованием критериев λ Колмогорова-Смирнова, U-критерия Манна-Уитни и t-критерия Стьюдента.Результаты. Установили динамику постреанимационных сдвигов BDNиммунореактивности нейрональных популяций пирамидных клеток гиппокампа и клеток Пуркинье мозжечка. Показали, что в обеих нейрональных популяциях происходит снижение уровня экспрессии BDNF, что сопровождается гибелью нейронов. Установили, что процесс выпадения (гибели) клеток Пуркинье мозжечка происходит к 4-м суткам после реанимации, а пирамидных нейронов гиппокампа — только к 7-м. Существенно, что в обеих нейрональных популяциях гибели подвергаются BDN-негативные и слабопозитивные нервные клетки.Заключение. Результаты проведенных исследований свидетельствуют о наличии взаимосвязи между сдвигами экспрессии BDNF и постреанимационной гибелью нейронов. Показано, что в высокочувствительных к гипоксии нейрональных популяциях гибели подвергаются только неэкспрессирующие и слабоэкспрессирующие BDNF клетки. Полученные результаты дают основание заключить, что уровень экспрессии BDNF в нейронах является одним из факторов, оказывающих существенное влияние на их устойчивость к ишемии-реперфузии. Обсуждается возможность активации уровня экспрессии эндогенного BDNF для предотвращения гибели нейронов. 
 
Publisher FSBI "SRIGR" RAMS
 
Contributor —
Т.Н.Васильева
 
Date 2017-09-07
 
Type info:eu-repo/semantics/article
info:eu-repo/semantics/publishedVersion
Рецензированная статья
 
Format application/pdf
 
Identifier http://www.reanimatology.com/rmt/article/view/1599
10.15360/1813-9779-2017-4-6-21
 
Source General Reanimatology; Том 13, № 4 (2017); 6-21
Общая реаниматология; Том 13, № 4 (2017); 6-21
2411-7110
1813-9779
10.15360/1813-9779-2017-4
 
Language rus
 
Relation http://www.reanimatology.com/rmt/article/view/1599/1098
Аврущенко М.Ш., Мороз В.В., Острова И.В. Постреанимационные изменения мозга на уровне нейрональных популяций: закономерности и механизмы. Общая реаниматология. 2012; 8 (4): 69-78. DOI: 10.15360/1813-9779-2012-4-69
Аврущенко М.Ш., Острова И.В., Волков А.В., Заржецкий Ю.В. Постреанимационные изменения морфофункционального состояния нервных клеток: значение в патогенезе энцефалопатий. Общая реаниматология. 2006; 2 (5-6): 85-97. DOI: 10.15360/1813-9779-2006-6-85-96
Острова И.В., Аврущенко М.Ш. Экспрессия мозгового нейротрофического фактора (BDNF) повышает устойчивость нейронов к гибели в постреанимационном периоде. Общая реаниматология. 2015; 11 (3): 45-53. DOI: 10.15360/1813-9779-2015-3-45-f53
Острова И.В., Мороз В.В., Аврущенко М.Ш. Значение иммуногистохимических исследований белков теплового шока семейства HSP70 для изучения постреанимационных изменений мозга. Общая реаниматология. 2007; 3 (6): 91-96. DOI: 10.15360/1813-9779-2007-6-91-96
Острова И.В., Аврущенко М.Ш., Волков А.В. Взаимосвязь уровня экспрессии белка GRP78 с выраженностью постишемического повреждения гиппокампа у крыс разного пола. Общая реаниматология. 2011; 7 (6): 28-33. DOI: 10.15360/1813-9779-2011-6-28
Аврущенко М.Ш., Острова И.В., Волков А.В. Постреанимационные изменения экспрессии глиального нейротрофического фактора (GDNF): взаимосвязь с повреждением клеток Пуркинье мозжечка (экспериментальное исследование). Общая реаниматология. 2014; 10 (5): 59-68. DOI: 10.15360/1813-9779-2014-5-59-68
Аврущенко М.Ш., Острова И.В. Значение основного фактора роста фибробластов (bFGF) в развитии постреанимационных изменений популяции клеток Пуркинье мозжечка. Общая реаниматология. 2016; 12 (1): 8-15. DOI: 10.15360/1813-9779-2016-1-8-15
Larpthaveesarp A., Ferriero D.M., Gonzalez F.F. Growth factors for the treatment of ischemic brain injury (growth factor treatment). Brain Sci. 2015; 5 (2): 165-177. DOI: 10.3390/brainsci5020165. PMID: 25942688
Kimura A., Namekata K., Guo X., Harada C., Harada T. Neuroprotection, growth factors and BDNF-TrkB signalling in retinal degeneration. Int. J. Mol. Sci. 2016; 17 (9): pii: E1584. DOI: 10.3390/ijms17091584. PMID: 27657046
Gray J.D., Milner T.A., McEwen B.S. Dynamic plasticity: the role of glucocorticoids, brain-derived neurotrophic factor and other trophic factors. Neuroscience. 2013; 239: 214-227. DOI: 10.1016/j.neuroscience.2012.08.034. PMID: 22922121
Hempstead B.L. Brain-derived neurotrophic factor: three ligands, many actions. Trans. Am. Clin. Climatol. Assoc. 2015; 126: 9-19. PMID: 26330656
Bowling H., Bhattacharya A., Klann E., Chao M.V. Deconstructing brain-derived neurotrophic factor actions in adult brain circuits to bridge an existing informational gap in neuro-cell biology. Neural. Regen. Res. 2016; 11 (3): 363–367. DOI: 10.4103/1673-5374.179031. PMID: 27127458
Garraway S.M., Huie J.R. Spinal plasticity and behavior: BDNF-induced neuromodulation in uninjured and injured spinal cord. Neural. Plast. 2016; 2016: 9857201. DOI: 10.1155/2016/9857201. PMID: 27721996
Berretta A., Tzeng Y.C., Clarkson A.N. Post-stroke recovery: the role of activity-dependent release of brain-derived neurotrophic factor. Expert Rev. Neurother. 2014; 14 (11): 1335-1344. DOI: 10.1586/14737175.2014.969242. PMID: 25319267
Blondeau N., Lipsky R.H., Bourourou M., Duncan M.W., Gorelick P.B., Marini A.M. Alpha-linolenic acid: an omega-3 fatty acid with neuroprotective properties-ready for use in the stroke clinic? Biomed. Res. Int. 2015; 2015: 519830. DOI: 10.1155/2015/519830. PMID: 25789320
Budni J., Bellettini-Santos T., Mina F., Garcez M.L., Zugno A.I. The involvement of BDNF, NGF and GDNF in aging and Alzheimer’s disease. Aging Dis. 2015; 6 (5): 331-341. DOI: 10.14336/AD.2015.0825. PMID: 26425388
Khalin I., Alyautdin R., Kocherga G., Bakar M.A. Targeted delivery of brain-derived neurotrophic factor for the treatment of blindness and deafness. Int. J. Nanomedicine. 2015; 10: 3245-3267. DOI: 10.2147/IJN.S77480. PMID: 25995632
Dincheva I., Lynch N.B., Lee F.S. The role of BDNF in the development of fear learning. Depress. Anxiety. 2016; 33 (10): 907-916. DOI: 10.1002/da.22497. PMID: 27699937
Liu C., Chan C.B., Ye K. 7,8-dihydroxyflavone, a small molecular TrkB agonist, is useful for treating various BDNF-implicated human disorders. Transl. Neurodegener. 2016; 5: 2. DOI: 10.1186/s40035-015-0048-7. PMID: 26740873
Blaha G.R., Raghupathi R., Saatman K.E., McIntosh T.K. Brain-derived neurotrophic factor administration after traumatic brain injury in the rat does not protect against behavioral or histological deficits. Neuroscience. 2000; 99 (3): 483-493. DOI: 10.1016/S0306-4522(00)00214-1. PMID: 11029540
Hoshaw B.A., Malberg J.E., Lucki I. Central administration of IGF-I and BDNF leads to long-lasting antidepressant-like effects. Brain Res. 2005; 1037 (1-2): 204-208. DOI: 10.1016/j.brainres.2005.01.007. PMID: 15777771
Nagahara A.H., Merrill D.A., Coppola G., Tsukada S., Schroeder B.E., Shaked G.M., Wang L., Blesch A., Kim A., Conner J.M., Rockenstein E., Chao M.V., Koo E.H., Geschwind D., Masliah E., Chiba A.A., Tuszynski M.H. Neuroprotective effects of brain-derived neurotrophic factor in rodent and primate models of Alzheimer’s disease. Nat. Med. 2009; 15 (3): 331-337. DOI: 10.1038/nm.1912. PMID: 19198615
Makar T.K., Bever C.T., Singh I.S., Royal W., Sahu S.N., Sura T.P., Sultana S., Sura K.T., Patel N., Dhib-Jalbut S., Trisler D. Brain-derived neurotrophic factor gene delivery in an animal model of multiple sclerosis using bone marrow stem cells as a vehicle. J. Neuroimmunol. 2009; 210 (1-2): 40-51. DOI: 10.1016/j.jneuroim.2009.02.017. PMID: 19361871
Yang J.L., Lin Y.T., Chuang P.C., Bohr V.A., Mattson M.P. BDNF and exercise enhance neuronal DNA repair by stimulating CREB-mediated production of apurinic/apyrimidinic endonuclease. Neuromolecular Med. 2014; 16 (1): 161-174. DOI: 10.1007/s12017-013-8270-x. PMID: 24114393
Otis J.M., Fitzgerald M.K., Mueller D. Infralimbic BDNF/TrkB enhancement of GluN2B currents facilitates extinction of a cocaine-conditioned place preference. J. Neurosci. 2014; 34 (17): 6057-6064. DOI: 10.1523/JNEUROSCI.4980-13.2014. PMID: 24760865
Koeva Y.A., Sivkov S.T., Akabaliev V.H., Ivanova R.Y., Deneva T.I., Grozlekova L.S., Georgieva V. Brain-derived neurotrophic factor and its serum levels in schizophrenic patients. Folia. Med. (Plovdiv). 2014; 56 (1): 20-23. DOI: 10.2478/folmed-2014-0003. PMID: 24812918
Dong E., Dzitoyeva S.G., Matrisciano F., Tueting P., Grayson D.R., Guidotti A. Brain-derived neurotrophic factor epigenetic modifications associated with schizophrenia-like phenotype induced by prenatal stress in mice. Biol. Psychiatry. 2015; 77 (6): 589-596. DOI: 10.1016/j.biopsych.2014.08.012. PMID: 25444166
Deng P., Torrest A., Pollock K., Dahlenburg H., Annett G., Nolta J.A., Fink K.D. Clinical trial perspective for adult and juvenile Huntington’s disease using genetically-engineered mesenchymal stem cells. Neural. Regen. Res. 2016; 115): 702-705. DOI: 10.4103/1673-5374.182682. PMID: 27335539
Schäbitz W.R., Sommer C., Zoder W., Kiessling M., Schwaninger M., Schwab S. Intravenous brain-derived neurotrophic factor reduces infarct size and counterregulatesBax and Bcl-2 expression after tempo-rary focal cerebral ischemia. Stroke. 2000; 31 (9): 2212-2217. DOI: 10.1161/01.STR.31.9.2212. PMID: 10978054
Schäbitz W.R., Steigleder T., Cooper-Kuhn C.M., Schwab S., Sommer C., Schneider A., Kuhn H.G. Intravenous brain-derived neurotrophic factor enhances poststroke sensorimotor recovery and stimulates neurogenesis. Stroke. 2007; 38 (7): 2165-2172. DOI: 10.1161/STROKEAHA.106.477331. PMID: 17510456
Ferrer I., Krupinski J., Goutan E., Martí E., Ambrosio S., Arenas E. Brain-derived neurotrophic factor reduces cortical cell death by ischemia after middle cerebral artery occlusion in the rat. Acta Neuropathol. 2001; 101 (3): 229-238. PMID: 11307622
Kurozumi K., Nakamura K., Tamiya T., Kawano Y., Kobune M., Hirai S., Uchida H., Sasaki K., Ito Y., Kato K., Honmou O., Houkin K., Date I., Hamada H. BDNF gene-modified mesenchymal stem cells promote functional recovery and reduce infarct size in the rat middle cerebral artery occlusion model. Mol. Ther. 2004; 9 (2): 189-197. DOI: 10.1016/j.ymthe.2003.10.012. PMID: 14759803
Zhang Y., Qiu B., Wang J., Yao Y., Wang C., Liu J. Effects of BDNF-transfected BMSCs on neural functional recovery and synaptophysin expression in rats with cerebral infarction. Mol. Neurobiol. 2017; 54 (5): 3813-3824. DOI: 0.1007/s12035-016-9946-7. PMID: 27282770
MacLellan C.L., Keough M.B., Granter-Button S., Chernenko G.A., Butt S., Corbett D. Acritical threshold of rehabilitation involving brain-derived neurotrophic factor is required for poststroke recovery. Neurorehabil. Neural. Repair. 2011; 25 (8): 740-748. DOI: 10.1177/1545968311407517. PMID: 21705652
Jiang Y., Wei N., Lu T., Zhu J., Xu G., Liu X. Intranasal brain-derived neurotrophic factor protects brain from ischemic insult via modulating local inflammation in rats. Neuroscience. 2011; 172: 398-405. DOI: 10.1016/j.neuroscience.2010.10.054. PMID: 21034794
van Velthoven C.T., Sheldon R.A., Kavelaars A., Derugin N., Vexler Z.S., Willemen H.L., Maas M., Heijnen C.J., Ferriero D.M. Mesenchymal stem cell transplantation attenuates brain injury after neonatal stroke. Stroke. 2013; 44 (5): 1426-1432. DOI: 10.1161/STROKEAHA.111.000326. PMID: 23539530
Miyake K., Yamamoto W., Tadokoro M., Takagi N., Sasakawa K., Nitta A., Furukawa S., Takeo S. Alterations in hippocampal GAP-43, BDNF, and L1 following sustained cerebral ischemia. Brain Res. 2002; 935 (1-2): 24-31. DOI: 10.1016/S0006-8993(02)02420-4. PMID: 12062469
Uchida H., Yokoyama H., Kimoto H., Kato H., Araki T. Long-term changes in the ipsilateral substantia nigra after transient focal cerebral ischaemia in rats. Int. J. Exp. Pathol. 2010; 91 (3): 256-266. DOI: 10.1111/j.1365-2613.2010.00712.x. PMID: 20353427
Ставчанский В.В., Творогова Т.В., Боцина А.Ю., Скворцова В.И., Лимборская С.А., Мясоедов Н.Ф., Дергунова Л.В. Cемакс и его С-концевой фрагмент PGP влияют на экспрессию генов нейротрофинов и их рецепторов в условиях неполной глобальной ишемии мозга крыс. Молекулярная биология. 2011; 45 (6): 1026-1035. PMID: 22295573
Shu X., Zhang Y., Xu H., Kang K., Cai D. Brain-derived neurotrophic factor inhibits glucose intolerance after cerebral ischemia. Neural. Regen. Res. 2013; 8 (25): 2370-2378. DOI: 10.3969/j.issn.1673-5374.2013.25.008. PMID: 25206547
Корпачев В.Г., Лысенков С.П., Тель Л.З. Моделирование клинической смерти и постреанимационной болезни у крыс. Патол. физиология и эксперим. терапия. 1982; 3: 78-80. PMID: 7122145
Аврущенко М.Ш., Саморукова В.В., Мороз В.В., Волков А.В., Назаренко И.В., Горенкова Н.А. Развитие постреанимационных морфологических изменений нейронов гиппокампа и мозжечка: общие закономерности и особенности. Патол. физиология и эксперим. терапия. 2003; 2: 27-30. PMID: 12838772
Lee T.H., Yang J.T., Ko Y.S., Kato H., Itoyama Y., Kogure K. Influence of ischemic preconditioning on levels of nerve growth factor, brain-derived neurotrophic factor and their high-affinity receptors in hippocampus following forebrain ischemia. Brain Res. 2008; 1187: 1-11. DOI: 10.1016/j.brainres.2007.09.078. PMID: 18036511
Mokhtari T., Akbari M., Malek F., Kashani I.R., Rastegar T., Noorbakhsh F., GhaziKhansari M., Attari F., Hassanzadeh G. Improvement of memory and learning by intracerebroventricular microinjection of T3 in rat model of ischemic brain stroke mediated by upregulation of BDNF and GDNF in CA1 hippocampal region. Daru. 2017; 25 (1): 4. DOI: 10.1186/s40199-017-0169-x. PMID: 28202057
Impellizzeri D., Campolo M., Bruschetta G., Crupi R., Cordaro M., Paterniti I., Cuzzocrea S., Esposito E. Traumatic brain injury leads to development of Parkinson’s disease related pathology in mice. Front. Neurosci. 2016; 10: 458. DOI: 10.3389/fnins.2016.00458. PMID: 27790086
Chen A.I., Xiong L.J., Tong Y.U., Mao M. The neuroprotective roles of BDNF in hypoxic ischemic brain injury. Biomed. Rep. 2013; 1 (2): 167-176. DOI: 10.3892/br.2012.48. PMID: 24648914
Ploughman M., Windle V., MacLellan C.L., White N., Doré J.J., Corbett D. Brain-derived neurotrophic factor contributes to recovery of skilled reaching after focal ischemia in rats. Stroke. 2009; 40 (4): 1490-1495. DOI: 10.1161/STROKEAHA.108.531806. PMID: 19164786
Kiprianova I., Freiman T.M., Desiderato S., Schwab S., Galmbacher R., Gillardon F., Spranger M. Brain-derived neurotrophic factor prevents neuronal death and glial activation after global ischemia in the rat. J. Neurosci. Res. 1999; 56 (1): 21-27. DOI: 10.1002/(SICI)1097-4547(19990401)56:1<21::AID-JNR3>3.0.CO;2-Q. PMID: 10213471
Zhang Y., Pardridge W.M. Blood-brain barrier targeting of BDNF improves motor function in rats with middle cerebral artery occlusion. Brain Res. 2006; 1111 (1): 227-229. DOI: PMID: 16884698
D’Cruz B.J., Fertig K.C., Filiano A.J., Hicks S.D., DeFranco D.B., Callaway C.W. Hypothermic reperfusion after cardiac arrest augments brain-derived neurotrophic factor activation. J. Cereb. Blood Flow Metab. 2002; 22 (7): 843-851. DOI: 10.1097/00004647-200207000-00009. PMID: 12142569
Ostrowski R.P., Graupner G., Titova E., Zhang J., Chiu J., Dach N., Corleone D., Tang J., Zhang J.H. The hyperbaric oxygen preconditioning-induced brain is mediated by a reduction of early apoptosis after transient cerebral ischemia Neurobiol. Dis. 2008; 29 (1): 1–13. DOI: 10.1016/j.nbd.2007.07.020. PMID: 17822911
Ishrat T., Sayeed I., Atif F., Hua F., Stein D.G. Progesterone is neuroprotective against ischemic brain injury through its effects on the PI3K/Akt signaling pathway. Neuroscience. 2012; 210: 442–450. DOI: 10.1016/j.neuroscience.2012.03.008. PMID: 22450229
Singh M., Su C. Progesterone-induced neuroprotection: factors that may predict therapeutic efficacy. Brain Res. 2013; 1514: 98-106. DOI: 10.1016/j.brainres.2013.01.027. PMID: 23340161
Li J., Ding X., Zhang R., Jiang W., Sun X., Xia Z., Wang X., Wu E., Zhang Y., Hu Y. Harpagoside ameliorates the amyloid-в-induced cognitive impairment in rats via up-regulating BDNF expression and MAPK/PI3K pathways. Neuroscience. 2015; 303: 103-114. DOI: 10.1016/j.neuroscience.2015.06.042. PMID: 26135675
Liang C., Tan S., Huang Q., Lin J., Lu Z., Lin X. Pratensein ameliorates в-amyloid-induced cognitive impairment in rats via reducing oxidative damage and restoring synapse and BDNF levels. Neurosci. Lett. 2015; 592: 48-53. DOI: 0.1016/j.neulet.2015.03.003. PMID: 25748315
Fahimi A., Baktir M.A., Moghadam S., Mojabi F.S., Sumanth K., McNerney M.W., Ponnusamy R., Salehi A. Physical exercise induces structural alterations in the hippocampal astrocytes: exploring the role of BDNF-TrkB signaling. Brain Struct. Funct. 2017; 222 (4): 1797-1808. DOI: 10.1007/s00429-016-1308-8. PMID: 27686571
Kim G., Kim E. The effects of antecedent exercise on motor function recovery and brain-derived neurotrophic factor expression after focal cerebral ischemia in rats. J. Phys. Ther. Sci. 2013; 25 (5): 553–556. DOI: 10.1589/jpts.25.553. PMID: 24259800
Shih P.C., Yang Y.R., Wang R.Y. Effects of exercise intensity on spatial memory performance and hippocampal synaptic plasticity in transient brain ischemic rats. PLoS One. 2013; 8 (10): e78163. DOI: 10.1371/journal.pone.0078163. PMID: 24205142
Leeds P., Leng Y., Chalecka-Franaszek E., Chuang D.M. Neurotrophinsprotect against cytosine arabinoside-induced apoptosis of immature rat cerebellar neurons. Neurochem. Int. 2005; 46 (1): 61–72. DOI: 10.1016/j.neuint.2004.07.001. PMID: 15567516
Géral C., Angelova А., Lesieur S. From molecular to nanotechnology strategies for delivery of neurotrophins: emphasis on brain-derived neurotrophic factor (BDNF). Pharmaceutics. 2013; 5 (1): 127-167. DOI: 10.3390/pharmaceutics5010127. PMID: 24300402
Huang L., Applegate P.M., Gatling J.W., Mangus D.B., Zhang J., Applegate R.L.2nd. A systematic review of neuroprotective strategies after cardiac arrest: from bench to bedside (part II-comprehensive protection). Med. Gas. Res. 2014; 4: 10. DOI: 10.1186/2045-9912-4-10. PMID: 25671079
Kim D.H., Zhao X., Tu C.H., Casaccia-Bonnefil P., Chao M.V. Prevention of apoptotic but not necrotic cell death following neuronal injury by neurotrophins signaling through the tyrosine kinase receptor. J. Neurosurg. 2004; 100 (1): 79-87. DOI: 10.3171/jns.2004.100.1.0079. PMID: 14743916
Liu Z., Ma D., Feng G., Ma Y., Hu H. Recombinant AAV-mediated expression of human BDNF protects neurons against cell apoptosis in Abeta-induced neuronal damage model. J. Huazhong Univ. Sci. Technolog. Med. Sci. 2007; 27 (3): 233-236. DOI: 10.1007/s11596-007-
-x. PMID: 17641830
Takeshima Y., Nakamura M., Miyake H., Tamaki R., Inui T., Horiuchi K., Wajima D., Nakase H. Neuroprotection with intraventricular brain-derived neurotrophic factor in rat venous occlusion model. Neurosurgery. 2011; 68 (5): 1334-1341. DOI: 10.1227/NEU.0b013e31820c048e. PMID: 21307800
Kazim S.F., Iqbal K. Neurotrophic factor small-molecule mimetics mediated neuroregeneration and synaptic repair: emerging therapeutic modality for Alzheimer’s disease. Mol. Neurodegener. 2016; 11 (1): 50. DOI: 10.1186/s13024-016-0119-y. PMID: 27400746
Khalin I., Alyautdin R., Kocherga G., Bakar M.A. Targeted delivery of brain-derived neurotrophic factor for the treatment of blindness and deafness. Int. J. Nanomedicine. 2015; 10: 3245-3267. DOI: 10.2147/IJN.S77480. PMID: 25995632
Pardridge W.M. Drug transport across the blood-brain barrier J. Cereb. Blood Flow Metab. 2012; 32 (11): 1959-1972. DOI: 10.1038/jcbfm.2012.126. PMID: 22929442
Alyautdin R., Khalin I., Nafeeza M.I., Haron M.H., Kuznetsov D. Nanoscale drug delivery systems and the blood-brain barrier. Int. J. Nanomedicine. 2014; 9: 795-811. DOI: 10.2147/IJN.S52236. PMID: 24550672
Shi Q., Zhang P., Zhang J., Chen X., Lu H., Tian Y., Parker T.L., Liu Y. Adenovirus-mediated brain-derived neurotrophic factor expression regulated by hypoxia response element protects brain from injury of transient middle cerebral artery occlusion in mice. Neurosci. Lett. 2009; 465 (3): 220-225. DOI: 10.1016/j.neulet.2009.08.049. PMID: 19703519
Liu X., Zhu Z., Kalyani M., Janik J.M., Shi H. Effects of energy status and diet on Bdnf expression in the ventromedial hypothalamus of male and female rats. Physiol. Behav. 2014; 130: 99-107. DOI: 10.1016/j.phys-beh.2014.03.028. PMID: 24709620
Гудашева Т.А., Поварнина П.Ю., Середенин С.Б. Дипептидный миметик мозгового нейротрофического фактора предотвращает нарушение нейрогенеза у стрессированных мышей. Бюл. эксперим. биологии и медицины. 2016; 162 (10): 448-451.
Gudasheva T.A., Povarnina P.Y., Logvinov I.O., Antipova T.A., Seredenin S.B. Mimetics of brain-derived neurotrophic factor loops 1 and 4 are active in a model of ischemic stroke in rats. Drug Des. Devel. Ther. 2016; 10: 3545-3553. DOI: 10.2147/DDDT.S118768. PMID: 27843294
Chen X., Wang K. The fate of medications evaluated for ischemic stroke pharmacotherapy over the period 1995-2015. Acta Pharm. Sin. B. 2016; 6 (6): 522-530. DOI: 10.1016/j.apsb.2016.06.013. PMID: 27818918
Zhao H., Alam A., San C.Y., Eguchi S., Chen Q., Lian Q., Ma D. Molecular mechanisms of brain-derived neurotrophic factor in neuroprotection: recent developments. Brain Res. 2017; 1665: 1-21. DOI: 10.1016/j.brainres.2017.03.029. PMID: 28396009
Wang J., Zhang S., Ma H., Yang S., Liu Z., Wu X., Wang S., Zhang Y., Liu Y. Chronic intermittent hypobaric hypoxia pretreatment ameliorates ischemia-induced cognitive dysfunction through activation of ERK1/2-CREB-BDNF pathway in anesthetized mice. Neurochem. Res. 2017; 42 (2): 501-512. DOI: 10.1007/s11064-016-2097-4. PMID: 27822668
Shin M.K., Kim H.G., Kim K.L. A novel brain-derived neurotrophic factor-modulating peptide attenuates Aв1-42-induced neurotoxicity in vitro. Neurosci. Lett. 2015; 595: 63-68. DOI: 10.1016/j.neulet.2015.03.070. PMID: 25849526
Yang L., Jiang Y., Wen Z., Xu X., Xu X., Zhu J., Xie X., Xu L., Xie Y., Liu X., Xu G. Over-expressed EGR1 may exaggerate ischemic injury after experimental stroke by decreasing BDNF expression. Neuroscience. 2015; 290: 509-517. DOI: 10.1016/j.neuroscience.2015.01.020. PMID: 25637490
Patz S., Wahle P. Neurotrophins induce short-term and long-term changes of cortical neurotrophin expression. Eur. J. Neurosci. 2004; 20 (3): 701-708. DOI: 10.1111/j.1460--9568.2004.03519.x. PMID: 15255980
Kuo L.T., Groves M.J., Scaravilli F., Sugden D., An S.F. Neurotrophin-3 administration alters neurotrophin, neurotrophin receptor and nestin mRNA expression in rat dorsal root ganglia following axotomy. Neuroscience. 2007; 147 (2): 491-507. DOI: 10.1016/j.neuroscience.2007.04.023. PMID: 17532148
Rosso P., De Nicolò S., Carito V., Fiore M., Iannitelli A., Moreno S., Tirassa P. Ocular nerve growth factor administration modulates brain-derived neurotrophic factor signaling in prefrontal cortex of healthy and diabetic rats. CNS Neurosci. Ther. 2017; 23 (3): 198-208. DOI: 10.1111/cns.12661. PMID: 28044424
Аврущенко М.Ш., Острова И.В., Заржецкий Ю.В., Мороз В.В., Гудашева Т.А., Середенин С.Б. Влияние миметика фактора роста нервов ГК-2 на постреанимационную экспрессию нейротрофических факторов. Патолог. физиология и эксперим. терапия. 2015; 59 (2): 12-18. PMID: 26571801
 
Rights Authors who publish with this journal agree to the following terms:Authors retain copyright and grant the journal right of first publication, with the work 6 month after publication simultaneously licensed under a Creative Commons Attribution License that allows others to share the work with an acknowledgement of the work's authorship and initial publication in this journal.Authors are able to enter into separate, additional contractual arrangements for the non-exclusive distribution of the journal's published version of the work (e.g., post it to an institutional repository or publish it in a book), with an acknowledgement of its initial publication in this journal.
Авторы, публикующие статьи в данном журнале, соглашаются на следующее:Авторы сохраняют за собой автороские права и предоставляют журналу право первой публикации работы, которая по истечении 6 месяцев после публикации автоматически лицензируется на условиях Creative Commons Attribution License , которая позволяет другим распространять данную работу с обязательным сохранением ссылок на авторов оригинальной работы и оригинальную публикацию в этом журнале.Авторы имеют право размещать их работу в сети Интернет (например в институтском хранилище или персональном сайте) до и во время процесса рассмотрения ее данным журналом, так как это может привести к продуктивному обсуждению и большему количеству ссылок на данную работу (См. The Effect of Open Access).